По повратку из Атине, Кирил је отишао у пустињу, где је провео пет година проучавајући Библију и изреке Отаца.По предању, Кирил је учио код Светог Серапиона Великог.
Архиепископ Теофил га је позвао из пустиње, хиротонисао за ђакона, а затим за свештеника, и замолио га да му помогне у служби проповеди и старања. Одвео га је у Цариград да присуствује храстовом сабору 403. године где је неправедно прогнан свети Јован Златоусти.Кирил је имао двадесет пет година. Кирил је наставио да се придржава пресуде овог сабора против Светог Јована све до 417. године, када је одлучио да поново помене његово име у списку епископа чија се имена помињу у миси.
بعد ان ُنصّب نسطوريوس رئيسا لاساقفة القسطنطينية، نادى بوجود طبيعتين متميزتين في شخص المسيح، واعتبر انه لا يجوز ان ندعو مريم “والدة الإله”، لانها ولدت الناسوت، الذي كان فيه الكلمة الله، ويمكن فقط ان نسميها “والدة المسيح”.
وصلت هذه الاخبار الى مسامع كيرلس فبعث برسالة الى نسطوريوس في صيف 429، ورسالة ثانية في شباط 430 وهذه اصبحت مرجعا لاهوتيا مهما. وفي 3 تشرين الثاني عام 430 بعث برسالة ثالثة الى نسطوريوس شرح مفهومه لاتحاد الطبيعتين في المسيح، ولقب “والدة الاله”. ثم انهى رسالته باثني عشر حرما.
تمسك كيرلس في كتاباته بلقب “والدة الاله”، فبالنسبة اليه مُنح هذا اللقب لمريم بسبب اتحاد اللاهوت والناسوت في بطنها. فهي لم تكن مصدر اللاهوت، بل حملت الجنين الذي كان فيه اللاهوت. ويشرح ذلك بقوله: “ان الأم لا تلد الا الجسد والله يمنح الروح، ومع ذلك فإننا لا نقول بأن الأم لم تلد الا الجسد بل ولدت الانسان… لذلك ندعو مريم والدة الاله، لانها ولدت الكلمة المتجسد”.
انعقد مجمع مسكوني في افسس عام 431 ترأسه كيرلس، واصدر حكما بتجريد نسطوريوس من رتبته الاسقفية، واعتباره هرطوقيا. الا ان المسألة لم تنتهِ، فالوفد الانطاكي الذي قد وصل الى افسس بعد صدور الحكم عقد مجمعا منفصلا برئاسة يوحنا بطريرك انطاكية، وحرم بدوره كيرلس. الا ان الامبراطور ثيودوسيوس الثاني طلب من كيرلس ويوحنا ان يجتمعا لايجاد حل للمشكلة، وقد توصلا الى حل عام 433. واصدرا قانونا للإيمان، نورد بعض ما جاء فيه: “نعترف بأن يسوع المسيح ابن الله الوحيد، إله تام وانسان تام. ذو روح عاقلة وجسد، مولود من الآب قبل الدهور بحسب اللاهوت، وولد في الايام الاخيرة لاجلنا من العذراء مريم… نعترف بمسيح واحد وابن واحد وسيد واحد… ان هذا الاتحاد تم بدون اختلاط او امتزاج… ونعترف بأن القديسة العذراء هي والدة الإله، لان الله الكلمة اخذ منها جسدا وصار انسانا…”.
لكيرلس عدة كتابات منها العقائدية ومنها التفسيرية للكتاب المقدس بعهديه القديم والجديد. لقد كان القديس كيرلس واحدا من الشهود العظماء، فدافع بكل قوة ومعرفة عن ايمانه بيسوع المسيح. فالكنيسة لقّبته ب “عمود الايمان، كوكب الرأي المستقيم…”. رقد بالرب في 9 حزيران عام 444.
Света Црква 9. јуна обележава његов упокојење, а 18. јануара је свеобухватан празник Светих Атанасија и Кирила, Архиепископа александријских.
Тропар у осмој мелодији, 9. јуна
Појавио си се, Богомољни Кириле, путоказ правој вери, и учитељу доброг богослужења и чистоте, звездо настањеног света и лепоте премудрих првосвештеника, и све си поуком својим просветио, о. музичар душе, посредујући код Христа Бога да спасе душе наше.
Кандак са четвртим напевом, 9. јуна
Разрешио си чворове јереси силом Христовом, обогатио Цркву својим божанским изрекама, и искоренио сав коров Несторије, блажени Кириле, зато си склон чиновима анђела, свагда посредујући Христу, да дај свима опроштење грехова.
Тропар у трећем напеву, 18. јануар
Делима правог мишљења си заблистао, и свако зло мишљење угасио, па си победио, у тријумф се обукао, И како си све богослужењем добрим обогатио, и Цркву великим украсом украсио, нашао си достојанство. Христа Бога дајући свима, вашим молитвама, велику милост.
Кандак са четвртим напевом, 18. јануар
О, првосвештеници доброг богослужења, и храбри борци за Цркву Христову, чувајте све оне који певају: Спаси, милостиви, све који те вером поштују.